Coloscopie surveillance

Initiatief: NVMDL Aantal modules: 5

Coloscopie surveillance na CRC

Uitgangsvraag

Wanneer is een surveillance coloscopie geïndiceerd na in opzet curatieve chirurgische resectie voor CRC?

Wat is het optimale interval voor surveillance coloscopie?

Aanbeveling

Surveillance coloscopie wordt geadviseerd voor CRC patiënten na een curatieve chirurgische resectie.

 

Verricht de eerste surveillance coloscopie 1 jaar na volledige coloscopie met diagnose CRC.

Indien preoperatief geen (volledige) coloscopie is verricht (voor het detecteren van synchrone laesies), verricht dan binnen 6 maanden na resectie CRC een coloscopie. Verricht ook in dit geval een surveillance coloscopie 1 jaar na deze coloscopie (voor het detecteren van metachrone laesies).

 

Verricht vervolgens na 3 jaar en daarna afhankelijk van de bevindingen maar tenminste elke 5 jaar een surveillance coloscopie.

 

Stop na de eerste surveillance coloscopie verdere surveillance op de leeftijd van 80 jaar of eerder bij beperkte levensverwachting door (co)morbiditeit.

Overwegingen

Voor deze richtlijn is de ESGE richtlijn overgenomen: Endoscopic surveillance after surgical or endoscopic resection for colorectal cancer (Hassan, 2019). Deze richtlijn is van toepassing op alle CRC patiënten (stadium I – IV) die een in opzet curatieve chirurgische resectie hebben ondergaan. Voor de surveillance van lokaal behandelde T1 CRC’s verwijzen we naar de module T1 CRC van de landelijke richtlijn CRC.

 

Vanwege de hoge incidentie metachrone CRC’s na resectie CRC werd in de Nederlandse richtlijn uit 2013 het eerste surveillance interval verkort naar 1 jaar na resectie. Dit is geëvalueerd in Nederlands onderzoek waarbij 1.7% CRC werd gevonden 1 jaar na resectie CRC (Van Lanschot, 2019) waarvan 50% metachrone CRC en 50% een recidief CRC. Inmiddels wordt het 1-jarige surveillance interval na resectie CRC geadviseerd in meerdere internationale richtlijnen.


Voor de definitie van metachrone laesies wordt meestal de termijn van tenminste 6 maanden na diagnose CRC gehanteerd, zoals voorgesteld door Moertel (1958). In de literatuur varieert dit interval. Het is van belang deze definitie te gebruiken teneinde de incidenties te kunnen vergelijken. Er wordt gesproken van een intraluminaal recidief indien het carcinoom ter plaatse van de anastomose aanwezig is.

 

Wanneer preoperatief geen (complete) coloscopie heeft plaatsgevonden dient deze alsnog verricht te worden binnen de termijn van 6 maanden na resectie CRC om synchrone laesies op te sporen. Hierna wordt ook het 1-jarig surveillance interval geadviseerd zoals beschreven in de ESGE richtlijn. Conform de richtlijn CRC wordt geen preoperatieve virtuele coloscopie geadviseerd.

Na de initiële surveillance coloscopie wordt geadviseerd surveillance te staken op de leeftijd van 80 jaar of eerder bij progressie van ziekte of beperkte levensverwachting door comorbiditeit. In deze guideline worden geen duidelijke aanbevelingen gedaan over het stoppen van surveillance wanneer er bij surveillance coloscopie geen afwijkingen worden gevonden.

 

Waarden en voorkeuren van patiënten (en evt. hun verzorgers)

Het doel van colonoscopie surveillance is het vroegtijdig opsporen van CRC om het aantal mensen dat overlijdt aan CRC te verlagen als ook het vermijden van een belastende oncologische behandeling. Echter, bij de keuze tot surveillance colonoscopie moet het voordeel van geruststelling en gewonnen levensjaren opwegen tegen de belasting van de colonoscopie en mogelijke complicaties. Levensverwachting, vitaliteit en co-morbiditeit van de patiënt, de belasting en veiligheid van de colonoscopie, hoe de patiënt in het leven staat en de voorkeuren van patiënt spelen een rol in het tot stand komen van de keuze om te opteren voor surveillance, of om deze juist te beëindigen. Het is dan ook belangrijk een goede afweging te maken tussen de voor- en nadelen van surveillance.

 

Richtlijnen laten ruimte voor een betekenisvolle afweging van de voor- en nadelen voor colonoscopie surveillance. De beslissing tot voortzetten of beëindigen van colonoscopie surveillance dient gemaakt te worden in gesprek met de individuele patiënt (middels shared decision making).

 

De risico’s en de voordelen van surveillance moeten op elke leeftijd en bij de individuele patiënt worden afgewogen, zeker bij die categorie patiënten met aanzienlijke comorbiditeit of een beperkte levensverwachting.

 

Kosten (middelenbeslag)

Een kosteneffectiviteitsanalyse uit 2009 laat zien dat follow-up coloscopie 1 jaar na resectie van CRC een kosteneffectieve strategie is (Hassan, 2009).

 

Aanvaardbaarheid, haalbaarheid en implementatie

Er worden geen problemen verwacht bij de aanvaardbaarheid en implementatie van deze aanbevelingen.

Onderbouwing

Patiënten die een colonresectie hebben ondergaan vanwege CRC hebben een verhoogd risico op een tweede metachrone tumor.

Het doel van endoscopische surveillance na een curatieve resectie van CRC is het detecteren en verwijderen van premaligne laesies en het detecteren van een lokaal recidief of metachroon CRC. Een juiste inzet van coloscopie surveillance na een in opzet curatieve chirurgische resectie vanwege CRC is wenselijk zodat de endoscopie capaciteit optimaal kan worden benut. Voor de surveillance van lokaal behandelde T1 CRCs verwijzen we naar de module T1 CRC van de landelijke richtlijn CRC.

Post-CRC endoscopic surveillance

The two main targets of endoscopic surveillance are early diagnosis of metachronous CRC and/or intraluminal recurrence of the index cancer.

 

Metachronous CRC

Epidemiology studies

In a Dutch study with 39 974 person-years of follow-up, the mean annual incidence of metachronous CRC was 0.3%. This corresponds to a cumulative incidence of 1.1% at 3 years, 2.0%at 6 years, and 3.1% at 10 years (standardized incidence ratio [SIR] 1.3, 95% confidence interval [CI] 1.1 – 1.5). This difference was observed particularly during the first 3 years following the initial CRC diagnosis (SIR 1.4, 95%CI 1.1 – 1.8)(Mulder, 2011). These data were confirmed by an absolute estimate of 1.8% for metachronous CRCs at 81 months. In a post hoc analysis of a large clinical study with 15 345 person-years of follow-up, a cumulative incidence of 1.5% (95%CI1.1%– 2.0%) was found for metachronous CRC at 5 years, corresponding to an SIR of 1.6 (95%CI 1.2 – 2.2) as compared to the general population (Green, 2002). In a French study including 61 879 person-years of follow-up, the incidence of metachronous CRC following the diagnosis of an initial CRC was higher than expected (SIR 1.5, 95%CI 1.3 – 1.7). It remained higher throughout the study period, significantly so between the first and the fifth years following diagnosis (SIR 1.9, 95%CI 1.6 – 2.3) (Bouvier, 2008). While direct comparisons are lacking, such excessive risk of metachronous cancer compared with the general population would appear to be of the same magnitude as that following resection of high-risk precancerous lesions (Atkin, 2017; Loberg, 2014).

 

The risk of metachronous CRC appears to be substantially higher in older studies or in those where preoperative colonoscopy was not systematically performed. For instance, in a clinical study from Korea, the risk of metachronous cancer in a population of 1049 subjects followed up for a mean of 41 months was approximately 0.2% per year (Lee, 2014). A similar estimate was observed in smaller Korean and UK studies (Moon, 2010; Patel, 2017). No metachronous cancer was detected in a French series where patients with metachronous cancer detected at perioperative colonoscopy were excluded (Barrier, 1998).

 

Endoscopic studies

The ESGE recently performed a systematic review of endoscopic studies in the setting of post-CRC surgery, in order to provide a reliable estimate of the adjusted incidence rate of metachronous CRC (Fuccio, 2018). The ESGE included 27 studies that enrolled 15 589 patients for a total of 15 803 index CRCs. The mean length of follow-up ranged from 18 to 108 months. The overall cumulative incidence of metachronous CRC was 2.2% (95%CI 1.8%– 2.9%).

 

Timing of metachronous CRC

Most studies indicate a higher risk for metachronous CRC in the initial years following surgery. A higher incidence in the first 2 – 3 years of follow-up has been reported in several epidemiological studies (Chen, 2013; Couch, 2013; Hyman, 2018; le Clercq, 2015; Mulder, 2012; Rulyak, 2007). This finding was also confirmed in our systematic review of endoscopic studies, which clearly showed that the risk of metachronous CRC was highest in the first 36 months following surgical resection and significantly decreased thereafter (Fuccio, 2018). Notably, about half of all metachronous CRCs discovered were diagnosed within 36 months and 70% within 60 months following surgical resection. This may be related to the quality of perioperative colonoscopy being undefined, as most of the series included in our systematic review commenced enrollment before 2000, with some as early as the 1970s.

 

In a large series of 3846 Chinese patients where a perioperative colonoscopy was systematically required to be performed, the majority of CRCs developed after 40 months from the index surgery (Lan, 2005). Similarly, other studies have shown low to no risk of early CRC in multiple cohorts with the systematic use of perioperative colonoscopy (Battersby 2014; Cone, 2013; Fuccio, 2015; Mafall, 2003; Rajaratnam, 2009; Sakamoto, 2013) however, a lead time bias cannot be excluded. For instance, a large study reported an inverse association between the time-interval of surveillance colonoscopy and the risk of metachronous CRC (Jayasekara, 2016).

Risk stratification

A few epidemiological and clinical studies have assessed whether the risk of metachronous CRC following surgery differs according to the main clinical or pathological features of the baseline cancer. Among the demographic variables, increasing age and sex were assessed and were not related to an increased risk of metachronous CRC (Bouvier, 2008; Jayasekara, 2016; Gervax, 2005; Lan, 2005; Marques-Antunes, 2017; Mulder, 2012). The site of the primary CRC being located proximally to the splenic flexure was associated with an increased risk of metachronous CRC in a population-based prospective study conducted among 5006 Swiss patients (Gervaz, 2005) and in a population-based study comprising 7863 subjects from the USA, Canada, Australia, and New Zealand (Jayasekara, 2016). However, a Dutch study including 10 283 patients (Mulder, 2012), a French study including 10 801 patients (Bouvier, 2008), and a recent Portuguese study including 535 patients (Marques-Antunes, 2017) have failed to confirm these findings. Conversely, a Spanish study reported an increased risk of metachronous adenomas and CRCs in patients with left-sided primary tumors (Borda, 2012). Absence of a high-quality baseline colonoscopy, defined as a complete examination with fair or good bowel cleansing, was linked to an increased risk of metachronous CRC in one small retrospective study (Marques-Antunes, 2017).

 

In conclusion, data on the risk factors for metachronous CRC are limited and often conflicting, therefore a recommendation for risk stratification for endoscopic surveillance cannot be made in this guideline.

 

Rate of early stage at diagnosis and cure of metachronous CRC

Studies consistently demonstrate that metachronous CRCs detected during colonoscopy surveillance are less advanced than index cancers and most are early stage lesions that are amenable to reoperation with curative intent (Barillari, 1996; Bouvier, 2008; Chen, 1994; Chen, 2000; Granqvist, 1992; Green, 2002; Hollington, 2011; Juhl, 1990; Kjeldsen, 1997; Marques-Antunes, 2017; Park, 2006; Schoemaker, 1998; Togashi, 2000). Kahi (2016) performed an analysis of pooled data from 31 studies, which showed that approximately two-thirds of metachronous CRCs are asymptomatic, detected at an early stage (TNM I-II, or Dukes A-B), and operated on with curative intent (Kahi, 2016). Radical surgery is possible more often for metachronous CRC than for local recurrence (67%– 86% vs. 7%– 22%, respectively) (Kjeldsen, 1997). Consequently, the survival from metachronous CRC appears not to be compromised relative to that observed in patients with a single CRC lesion (Fajobi, 1998; Papadopoulos, 2004).

 

Intraluminal recurrence

Timing of intraluminal recurrence

According to our meta-analysis, intraluminal CRC recurrences are more frequently detected endoscopically within the first 24 months postoperatively than in the more distant follow-up period (Fuccio, 2018). During the initial 2 years, the cumulative proportion of recurrent intraluminal cancers detected is 70.5%, with the highest rates being observed 6 – 12 months following CRC resection (recurrence in 1.7% of patients).

 

Furthermore, a separate study demonstrated that early postoperative colonoscopy is cost-effective. The number of 1- year colonoscopies needed to detect one CRC and to prevent one CRC-related death was 143 and 926, respectively. Moreover, the incremental cost of performing a 1-year colonoscopy (as compared to not performing it) is $ 40.313 per life-year gained (Hassan, 2009). Given these results, it appears that early surveillance colonoscopy (performed within 1 year following surgery) is economically justified.

 

Risk stratification

Tumor location

Although the incidence of malignant recurrence at the site of surgical anastomosis varies widely, reports consistently demonstrate a higher prevalence of rectal cancer recurrences (de Chaisemartin, 2009; Hojo, 1986; Jung, 2017; Kang, 2017; Kim, 2009; Matsuda, 2010; McDermott, 1985; Obrand, 1997; Patel, 2014) than colon cancer recurrences (Harris, 2002; Jung, 2017; Pihl, 1981; Obrand, 1997; Stulc, 1986). It has been estimated that more than 80% of all malignant recurrences occur in the rectum or distal colon (Kahi, 2016). This is further supported by the results of a recent meta-analysis that demonstrated a higher rate of endoscopically detected malignant relapses in patients with rectal cancer than with colon cancer (odds ratio [OR] 2.66, 95%CI 1.31 – 5.41). It also appears that the specific rectal cancer location (upper, middle, or lower rectum) is not related to the recurrence risk (Kim, 2009). For colon cancer, while one study failed to identify differences between left- and right-sided colonic tumors in terms of recurrence incidence (Jung, 2017), others observed that malignant recurrences are more common for primary tumors located in the left side of the colon (Bowne, 2005).

 

Other risk factors

Multiple studies have investigated factors other than tumor location on the risk of anastomotic or intraluminal CRC recurrence, yet they have largely produced inconclusive results . For example, tumor size larger than 5 – 6 cm (Hojo, 1986; Jung, 2017), stage T3 – T4 (Kim, 2009), and advanced nodal involvement (N2) (Jung, 2017) have been reported to influence tumor recurrence rates in rectal cancer, with other studies contradicting these associations (de Chaisemartin, 2009; Nash, 2010). With regards to histology, degree of differentiation (grade) appears not to influence the risk of malignant recurrence (Jung, 2017; Kim, 2009; Nash, 2010; Obrand, 1997). Nonetheless, it has been reported that the anastomotic and intraluminal recurrence risks are associated with mucinous differentiation of tumor cells (Hojo, 1986; Jung, 2017), lymphovascular invasion (LVI) (Hogan, 2015; Jung, 2017; Nash, 2010), and perineural invasion (PNI) (Jung, 2017), with the impact of LVI and PNI in rectal cancer being questioned.

 

It has been shown that, in patients undergoing total mesorectal excision, a clear distal margin of < 10 mm is adequate to prevent anastomotic recurrences in rectal cancer (de Chaisemartin, 20o9; Jung, 2017; Kang, 2017; Kim, 2009), with Nash et al. reporting otherwise when the margin is smaller than 8mm (Nash, 2010). Although involvement of the circumferential margin is an established risk factor for local relapses in rectal cancer (Adam, 1994; Nagtegaal, 2008), it appears not to influence the anastomotic recurrence rates specifically (de Chaisemartin, 2009; Kim, 2009).

Other factors studied in the context of their influence on anastomotic recurrence risk include intraoperative bowel lavage, use of staplers in rectal cancer surgery (Docherty, 1995; Matsuda, 2013; Terzi, 2006; Zhou, 2013), use of adjuvant treatment (de Chaisemartin, 2009; Jung, 2017; Kim, 2009; van den Brink, 2004), perioperative complications (Jung, 2017), and patient age, among others (de Chaisemartin, 2009; Jung, 2017; Kim, 2009; Obrand, 1997). With limited and conflicting evidence on the contribution of these factors to recurrence risk, no position can be taken on their use in stratifying patients with CRC to distinct colonoscopy surveillance strategies.

 

The main reason to perform surveillance colonoscopy at 1 year following surgical resection (or the perioperative colonoscopy) is the known early (within 12 – 24 months) intraluminal recurrence rate following CRC surgery. A similar pattern of early recurrence has also been demonstrated for metachronous CRC, which therefore further supports an early rather than delayed surveillance colonoscopy.

 

Intensive endoscopic surveillance

The benefit associated with intensive multimodality follow up of postoperative CRC patients remains controversial. Although most individual trials (Grossmann, 2004; Kjeldsen, 1997; Makela, 1995; Ohlsson, 1995; Rodriguez-Moranta, 1006; Rosati, 2016; Schoemaker, 1998) have failed to demonstrate a survival benefit with intensive follow-up, several older meta-analyses have reported an improvement in overall survival in intensively surveilled populations. Interestingly however there was no improvement in CRC-specific survival (Figueredo, 1003; Pita-Fernandez, 1025; Renehan, 2005; Tjandra, 2007).

 

In an attempt to bring clarity to this matter, two large follow-up trials were recently performed using computed tomography (CT) and carcinoembryonic antigen (CEA) testing in retrospective (Snyder, 2018) and prospective settings (examinations at 6, 12, 18, 24, and 36 months after surgery in the intensive group vs. at 12 and 36 months after surgery in the routine group) (Wille-Jørgensen, 2018). These studies failed to demonstrate any benefit of intensive follow-up, either in CRC-specific or overall survival, of patients following curative CRC surgery. The findings are in agreement with the results of a recent meta-analysis (Mokhles, 2016) and a Cochrane systematic review (Jeffery, 2016). While the aforementioned studies generally do not contain information on the specific impact of endoscopy on patient outcomes, it is reasonable to assume that the lack of benefit from intensive multimodality follow-up also relates to the absence of benefit from the intensive use of each of the individual examinations, including colonoscopy.

 

Of the limited number of studies that have separately analyzed colonoscopy follow-up, two meta-analyses have suggested that more frequent endoscopic examination does appear to

translate into additional survival benefit (Pita-Fernandez, 2015; Tjandra, 2007). One randomized controlled trial (RCT) evaluated the role of colonoscopy intensity specifically, performing examinations at 3-monthly intervals for 1 year, at 6-monthly intervals for the next 2 years, and once a year thereafter in an “intensive” follow-up group, and at 6 months, 30 months, and 60 months postoperatively in a “routine” follow-up group (Wang, 2009). While the authors of this study reported that more frequent examinations resulted in higher detection rates of asymptomatic recurrence, more curative surgeries, and improved survival in patients who had intra-luminal recurrences, they failed to observe improved overall survival in the intensive surveillance group.

 

Accordingly, in light of the evidence, the ESGE deem intensive surveillance in general and intensive endoscopic surveillance in particular not to be justified.

 

Second and subsequent colonoscopies

According to epidemiological studies, the long-term risk of metachronous CRC is not, or is only slightly, increased compared with the general population (Atkin, 2017; Bouvier, 2008; Green, 2002; Loberg, 2014; Mulder, 2012; Siegel, 2018). As

reported above, such risk is mainly concentrated in the early period following surgery, thereby supporting a missed lesion at the time of index colonoscopy being the most plausible reason. The sequence of two high quality colonoscopies – i.e. perioperative and 1 year after CRC surgery – appears to be an effective response to minimize such risk, at least in those patients without additional synchronous or metachronous lesions. The main reason for subsequent surveillance colonoscopies is therefore that CRC prevention is based on the detection of precancerous lesions. However, unlike in post-polypectomy surveillance, the issue of cancer prevention in CRC patients has rarely been addressed in the literature. Specifically, following CRC surgery, the risk of metachronous advanced adenomas, which may be considered to be a surrogate for CRC prevention, has been estimated in only a few studies and without direct comparison to any reference standard. For example, a Korean study estimated a 4.4% incidence of advanced adenomas at 41 months. Similarly, a ≤ 10% risk of advanced neoplasia has been estimated in smaller clinical studies (Cubiella, 2003; Moon, 2010; Patel, 2017), with a higher incidence described in patients with a history of left colonic resection (Fuccio, 2015; Yun, 2018).

 

These risks appear in general to be lower than, or equivalent to, those reported at post-polypectomy surveillance in patients with high-risk adenomas (Kim, 2018; Matsuda, 2009; Yoshida, 2016). As the ESGE guidelines on post-polypectomy surveillance suggest 3-year and 5-year intervals for the first and subsequent surveillance colonoscopies following resection of advanced adenomas (Hassan, 2013), these same recommendations may be applied following a 1-year surveillance colonoscopy.

 

Metachronous high risk neoplasia

Patients undergoing surgery for CRC may be diagnosed with an advanced adenoma that by itself requires additional surveillance. According to epidemiological studies, 4.5% of patients with CRC have a synchronous CRC (Mulder, 2011) and approximately 21% of patients have a synchronous adenoma (Bouvier, 2008). A recent endoscopy-based study found higher percentages of synchronous adenomas and advanced adenomas at 28% and 19%, respectively (Marques-Antunes, 2017). Interestingly, these percentages were even higher when the analysis was restricted to high quality baseline colonoscopy, reaching 38% for adenomas and 27% for advanced adenomas.

The role of synchronous CRC as a risk factor for metachronous CRC is controversial: some studies have reported synchronous CRC to be associated (Jayasekara, 2016; Mulder, 2012) with an increased risk of metachronous CRC, while others have not (Bouvier, 2008; Lan, 2005). Synchronous advanced adenomas have been reported to be associated with an increased probability of metachronous CRC (Borda, 2017; Marques-Antunes, 2017) however, this is based on small retrospective studies and therefore no firm conclusion can be drawn.

 

As a result, it is acceptable to propose a subsequent surveillance colonoscopy at 3 years following the second surveillance colonoscopy in those patients with additional advanced lesions at previous examinations.

 

Discontinuation of surveillance

In line with what has been reported for post-polypectomy surveillance, endoscopic surveillance is of limited, if any, bene- fit in patients ≥ 80 years of age owing to the significant risk of competing causes of mortality, such as cardiovascular and other malignant diseases (Yazdanyar, 2009). This also applies to younger patients with severe comorbidities that affect their expected life- span. Therefore, individualized recommendations should be based on general health status, comorbidity, and the findings at previous colonoscopies.

To answer the clinical question, the ESGE/ESDO guideline Endoscopic surveillance after surgical or endoscopic resection for colorectal cancer (Hassan, 2019) was used. The summary of literature below was adopted from this guideline.

  1. Adam IJ, Mohamdee MO, Martin IG, Scott N, Finan PJ, Johnston D, Dixon MF, Quirke P. Role
    of circumferential margin involvement in the local recurrence of rectal cancer. Lancet. 1994 Sep 10;344(8924):707-11. doi: 10.1016/s0140-6736(94)92206-3. PMID: 7915774.
  2. Atkin W, Wooldrage K, Brenner A, Martin J, Shah U, Perera S, Lucas F, Brown JP, Kralj-Hans I,
    Greliak P, Pack K, Wood J, Thomson A, Veitch A, Duffy SW, Cross AJ. Adenoma surveillance and colorectal cancer incidence: a retrospective, multicentre, cohort study. Lancet Oncol. 2017 Jun;18(6):823-834. doi: 10.1016/S1470-2045(17)30187-0. Epub 2017 Apr 28. PMID: 28457708; PMCID: PMC5461371.
  3. Barrier A, Houry S, Huguier M. The appropriate use of colonoscopy in the curative
    management of colorectal cancer. Int J Colorectal Dis. 1998;13(2):93-8. doi:
    10.1007/s003840050142. PMID: 9638495.
  4. Battersby NJ, Coupland A, Bouliotis G, Mirza N, Williams JG. Metachronous colorectal
    cancer: a competing risks analysis with consideration for a stratified approach to surveillance colonoscopy. J Surg Oncol. 2014 Apr;109(5):445-50. doi: 10.1002/jso.23504. Epub 2013 Nov 25. PMID: 24272767.
  5. Barillari P, Ramacciato G, Manetti G, Bovino A, Sammartino P, Stipa V. Surveillance of
    colorectal cancer: effectiveness of early detection of intraluminal recurrences on prognosis and survival of patients treated for cure. Dis Colon Rectum. 1996 Apr;39(4):388-93. doi: 10.1007/BF02054052. PMID: 8878497.
  6. Borda A, Martínez-Peñuela JM, Borda F, Muñoz-Navas M, Jiménez FJ, Carretero C. Drawing
    up an individual risk index for development of metachronous neoplastic lesions in resected colorectal cancer. Rev Esp Enferm Dig. 2012 Jun;104(6):291-7. English, Spanish. doi: 10.4321/s1130-01082012000600002. PMID: 22738698.
  7. Bouvier AM, Latournerie M, Jooste V, Lepage C, Cottet V, Faivre J. The lifelong risk of
    metachronous colorectal cancer justifies long-term colonoscopic follow-up. Eur J Cancer. 2008 Mar;44(4):522-7. doi: 10.1016/j.ejca.2008.01.007. Epub 2008 Feb 5. PMID: 18255278.
  8. Bowne WB, Lee B, Wong WD, Ben-Porat L, Shia J, Cohen AM, Enker WE, Guillem JG, Paty PB,
    Weiser MR. Operative salvage for locoregional recurrent colon cancer after curative resection: an analysis of 100 cases. Dis Colon Rectum. 2005 May;48(5):897-909. doi: 10.1007/s10350-004-0881-8. PMID: 15785892.
  9. Chen F, Stuart M. Colonoscopic follow-up of colorectal carcinoma. Dis Colon Rectum. 1994
    Jun;37(6):568-72. doi: 10.1007/BF02050992. PMID: 8200236.
  10. Chen HS, Sheen-Chen SM. Synchronous and "early" metachronous colorectal
    adenocarcinoma: analysis of prognosis and current trends. Dis Colon Rectum. 2000 Aug;43(8):1093-9. doi: 10.1007/BF02236556. PMID: 10950007.
  11. Chen TA, Horng JT, Lin WC. Metachronous colorectal cancer in Taiwan: analyzing 20 years of
    data from Taiwan Cancer Registry. Int J Clin Oncol. 2013 Apr;18(2):267-72. doi: 10.1007/s10147-011-0373-5. Epub 2012 Feb 7. PMID: 22310896.
  12. Cone MM, Beck DE, Hicks TE, Rea JD, Whitlow CB, Vargas HD, Margolin DA. Timing of
    colonoscopy after resection for colorectal cancer: are we looking too soon? Dis Colon Rectum. 2013 Nov;56(11):1233-6. doi: 10.1097/DCR.0b013e3182a228d1. PMID: 24104997.
  13. Couch DG, Bullen N, Ward-Booth SE, Adams C. What interval between colorectal cancer
    resection and first surveillance colonoscopy? An audit of practice and yield. Colorectal Dis. 2013 Mar;15(3):317-22. doi: 10.1111/j.1463-1318.2012.03187.x. PMID: 22845696.
  14. Cubiella J, Gómez R, Sánchez E, Díez MS, Vega M. Endoscopic follow-up of patients after
    curative surgery for colorectal cancer: results of a medical assistance protocol. Rev Esp Enferm Dig. 2003 Apr;95(4):278-81, 273-7. English, Spanish. PMID: 12826004.
  15. de Chaisemartin C, Penna C, Goere D, Benoist S, Beauchet A, Julie C, Nordlinger B.
    Presentation and prognosis of local recurrence after total mesorectal excision. Colorectal Dis. 2009 Jan;11(1):60-6. doi: 10.1111/j.1463-1318.2008.01537.x. Epub 2008 Apr 28. PMID: 18462223.
  16. Docherty JG, McGregor JR, Akyol AM, Murray GD, Galloway DJ. Comparison of manually
    constructed and stapled anastomoses in colorectal surgery. West of Scotland and Highland Anastomosis Study Group. Ann Surg. 1995 Feb;221(2):176-84. doi: 10.1097/00000658-199502000-00008. PMID: 7857145; PMCID: PMC1234951.
  17. Fajobi O, Yiu CY, Sen-Gupta SB, Boulos PB. Metachronous colorectal cancers. Br J Surg. 1998
    Jul;85(7):897-901. doi: 10.1046/j.1365-2168.1998.00800.x. PMID: 9692559.
  18. Figueredo A, Rumble RB, Maroun J, Earle CC, Cummings B, McLeod R, Zuraw L, Zwaal C;
    Gastrointestinal Cancer Disease Site Group of Cancer Care Ontario's Program in Evidence-based Care. Follow-up of patients with curatively resected colorectal cancer: a practice guideline. BMC Cancer. 2003 Oct 6;3:26. doi: 10.1186/1471-2407-3-26. PMID: 14529575; PMCID: PMC270033.
  19. Fuccio L, Rex D, Ponchon T, Frazzoni L, Dinis-Ribeiro M, Bhandari P, Dekker E, Pellisè M,
    Correale L, van Hooft J, Jover R, Libanio D, Radaelli F, Alfieri S, Bazzoli F, Senore C, Regula J, Seufferlein T, Rösch T, Sharma P, Repici A, Hassan C. New and Recurrent Colorectal Cancers After Resection: a Systematic Review and Meta-analysis of Endoscopic Surveillance Studies. Gastroenterology. 2019 Apr;156(5):1309-1323.e3. doi: 10.1053/j.gastro.2018.12.006. Epub 2018 Dec 13. PMID: 30553914.
  20. Fuccio L, Spada C, Frazzoni L, Paggi S, Vitale G, Laterza L, Mussetto A, Rojas F, Radaelli F,
    Hassan C, Petruzziello L, Frazzoni M. Higher adenoma recurrence rate after left- versus right-sided colectomy for colon cancer. Gastrointest Endosc. 2015 Aug;82(2):337-43. doi: 10.1016/j.gie.2014.12.057. Epub 2015 Mar 29. PMID: 25825314.
  21. Gervaz P, Bucher P, Neyroud-Caspar I, Soravia C, Morel P. Proximal location of colon cancer
    is a risk factor for development of metachronous colorectal cancer: a population-based study. Dis Colon Rectum. 2005 Feb;48(2):227-32. doi: 10.1007/s10350-004-0805-7. PMID: 15711864.
  22. Granqvist S, Karlsson T. Postoperative follow-up of patients with colorectal carcinoma by
    colonoscopy. Eur J Surg. 1992 May;158(5):307-12. PMID: 1354497.
  23. Green RJ, Metlay JP, Propert K, Catalano PJ, Macdonald JS, Mayer RJ, Haller DG. Surveillance
    for second primary colorectal cancer after adjuvant chemotherapy: an analysis of Intergroup 0089. Ann Intern Med. 2002 Feb 19;136(4):261-9. doi: 10.7326/0003-4819-136-4-200202190-00005. PMID: 11848723.
  24. Harris GJ, Church JM, Senagore AJ, Lavery IC, Hull TL, Strong SA, Fazio VW. Factors affecting
    local recurrence of colonic adenocarcinoma. Dis Colon Rectum. 2002 Aug;45(8):1029-34. doi: 10.1007/s10350-004-6355-1. PMID: 12195186.
  25. Hassan C, Pickhardt PJ, Zullo A, Di Giulio E, Laghi A, Kim DH, Iafrate F. Cost-effectiveness of
    early colonoscopy surveillance after cancer resection. Dig Liver Dis. 2009 Dec;41(12):881-5. doi: 10.1016/j.dld.2009.03.016. Epub 2009 May 20. PMID: 19467938.
  26. Hassan C, Wysocki PT, Fuccio L, Seufferlein T, Dinis-Ribeiro M, Brandão C, Regula J, Frazzoni
    L, Pellise M, Alfieri S, Dekker E, Jover R, Rosati G, Senore C, Spada C, Gralnek I,
    Dumonceau JM, van Hooft JE, van Cutsem E, Ponchon T. Endoscopic surveillance
    after surgical or endoscopic resection for colorectal cancer: European Society of
    Gastrointestinal Endoscopy (ESGE) and European Society of Digestive Oncology
    (ESDO) Guideline. Endoscopy. 2019 Mar;51(3):266-277. doi: 10.1055/a-0831-2522.
    Epub 2019 Feb 5. PMID: 30722071.
  27. Hassan C, Quintero E, Dumonceau JM, Regula J, Brandão C, Chaussade S, Dekker E, Dinis-
    Ribeiro M, Ferlitsch M, Gimeno-García A, Hazewinkel Y, Jover R, Kalager M, Loberg M, Pox C, Rembacken B, Lieberman D; European Society of Gastrointestinal Endoscopy. Post-polypectomy colonoscopy surveillance: European Society of Gastrointestinal Endoscopy (ESGE) Guideline. Endoscopy. 2013 Oct;45(10):842-51. doi: 10.1055/s-0033-1344548. Epub 2013 Sep 12. PMID: 24030244.
  28. Hogan J, Chang KH, Duff G, Samaha G, Kelly N, Burton M, Burton E, Coffey JC.
    Lymphovascular invasion: a comprehensive appraisal in colon and rectal adenocarcinoma. Dis Colon Rectum. 2015 Jun;58(6):547-55. doi: 10.1097/DCR.0000000000000361. PMID: 25944426.
  29. Hojo K. Anastomotic recurrence after sphincter-saving resection for rectal cancer. Length of
    distal clearance of the bowel. Dis Colon Rectum. 1986 Jan;29(1):11-4. doi: 10.1007/BF02555276. PMID: 3940798.
  30. Hollington P, Tiong L, Young G. Timing and detection of metachronous colorectal cancer.
    ANZ J Surg. 2011 Apr;81(4):272-4. doi: 10.1111/j.1445-2197.2010.05574.x. Epub 2010 Nov 17. PMID: 21418472.
  31. Hyman N, Moore J, Cataldo P, Osler T. The high yield of 1-year colonoscopy after resection:
    is it the handoff? Surg Endosc. 2010 Mar;24(3):648-52. doi: 10.1007/s00464-009-0660-7. Epub 2009 Aug 18. PMID: 19688387.
  32. Jayasekara H, Reece JC, Buchanan DD, Rosty C, Dashti SG, Ait Ouakrim D, Winship IM,
    Macrae FA, Boussioutas A, Giles GG, Ahnen DJ, Lowery J, Casey G, Haile RW, Gallinger S, Le Marchand L, Newcomb PA, Lindor NM, Hopper JL, Parry S, Jenkins MA, Win AK. Risk factors for metachronous colorectal cancer following a primary colorectal cancer: A prospective cohort study. Int J Cancer. 2016 Sep 1;139(5):1081-90. doi: 10.1002/ijc.30153. Epub 2016 May 9. PMID: 27098183; PMCID: PMC4911232.
  33. Juhl G, Larson GM, Mullins R, Bond S, Polk HC Jr. Six-year results of annual colonoscopy after
    resection of colorectal cancer. World J Surg. 1990 Mar-Apr;14(2):255-60; discussion 260-1. doi: 10.1007/BF01664886. PMID: 2327099.
  34. Jung WB, Yu CS, Lim SB, Park IJ, Yoon YS, Kim JC. Anastomotic Recurrence After Curative
    Resection for Colorectal Cancer. World J Surg. 2017 Jan;41(1):285-294. doi: 10.1007/s00268-016-3663-2. PMID: 27481350.
  35. Kahi CJ, Boland CR, Dominitz JA, Giardiello FM, Johnson DA, Kaltenbach T, Lieberman D,
    Levin TR, Robertson DJ, Rex DK; United States Multi-Society Task Force on Colorectal Cancer. Colonoscopy Surveillance After Colorectal Cancer Resection: Recommendations of the US Multi-Society Task Force on Colorectal Cancer. Gastroenterology. 2016 Mar;150(3):758-768.e11. doi: 10.1053/j.gastro.2016.01.001. Epub 2016 Feb 10. PMID: 26892199.
  36. Kang DW, Kwak HD, Sung NS, Yang IS, Baek SJ, Kwak JM, Kim J, Kim SH. Oncologic outcomes
    in rectal cancer patients with a ≤1-cm distal resection margin. Int J Colorectal Dis. 2017 Mar;32(3):325-332. doi: 10.1007/s00384-016-2708-1. Epub 2016 Nov 29. PMID: 27900522.
  37. Kim NH, Jung YS, Park JH, Park DI, Sohn CI. Risk of developing metachronous advanced
    colorectal neoplasia after colonoscopic polypectomy in patients aged 30 to 39 and 40 to 49 years. Gastrointest Endosc. 2018 Oct;88(4):715-723. doi: 10.1016/j.gie.2018.05.018. Epub 2018 May 29. PMID: 29857003.
  38. Kim YW, Kim NK, Min BS, Huh H, Kim JS, Kim JY, Sohn SK, Cho CH. Factors associated with
    anastomotic recurrence after total mesorectal excision in rectal cancer patients. J Surg Oncol. 2009 Jan 1;99(1):58-64. doi: 10.1002/jso.21166. PMID: 18937260.
  39. Kjeldsen BJ, Kronborg O, Fenger C, Jørgensen OD. A prospective randomized study of follow-
    up after radical surgery for colorectal cancer. Br J Surg. 1997 May;84(5):666-9. PMID: 9171758.
  40. Lan YT, Lin JK, Li AF, Lin TC, Chen WS, Jiang JK, Yang SH, Wang HS, Chang SC. Metachronous
    colorectal cancer: necessity of post-operative colonoscopic surveillance. Int J Colorectal Dis. 2005 Mar;20(2):121-5. doi: 10.1007/s00384-004-0635-z. Epub 2004 Sep 2. PMID: 15349739.
  41. Lee SY, Kim BC, Han KS, Hong CW, Sohn DK, Park SC, Kim SY, Baek JY, Chang HJ, Kim DY, Oh
    JH. Incidence and risk factors of metachronous colorectal neoplasm after curative resection of colorectal cancer in Korean patients. J Dig Dis. 2014 Jul;15(7):367-76. doi: 10.1111/1751-2980.12154. PMID: 24773758.
  42. le Clercq CM, Winkens B, Bakker CM, Keulen ET, Beets GL, Masclee AA, Sanduleanu S.
    Metachronous colorectal cancers result from missed lesions and non-compliance with surveillance. Gastrointest Endosc. 2015 Aug;82(2):325-333.e2. doi: 10.1016/j.gie.2014.12.052. Epub 2015 Apr 2. PMID: 25843613.
  43. Løberg M, Kalager M, Holme Ø, Hoff G, Adami HO, Bretthauer M. Long-term colorectal-
    cancer mortality after adenoma removal. N Engl J Med. 2014 Aug 28;371(9):799-807. doi: 10.1056/NEJMoa1315870. PMID: 25162886.
  44. Marques-Antunes J, Libânio D, Gonçalves P, Dinis-Ribeiro M, Pimentel-Nunes P. Incidence
    and predictors of adenoma after surgery for colorectal cancer. Eur J Gastroenterol Hepatol. 2017 Aug;29(8):932-938. doi: 10.1097/MEG.0000000000000892. PMID: 28682984.
  45. Matsuda T, Fujii T, Sano Y, Kudo SE, Oda Y, Igarashi M, Iishi H, Murakami Y, Ishikawa H,
    Shimoda T, Kaneko K, Yoshida S. Five-year incidence of advanced neoplasia after initial colonoscopy in Japan: a multicenter retrospective cohort study. Jpn J Clin Oncol. 2009 Jul;39(7):435-42. doi: 10.1093/jjco/hyp047. Epub 2009 May 30. PMID: 19483205.
  46. Matsuda K, Hotta T, Takifuji K, Yokoyama S, Oku Y, Yamaue H. Clinicopathological features of
    anastomotic recurrence after an anterior resection for rectal cancer. Langenbecks Arch Surg. 2010 Mar;395(3):235-9. doi: 10.1007/s00423-009-0519-3. Epub 2009 Jun 10. PMID: 19513742.
  47. Matsuda A, Kishi T, Musso G, Matsutani T, Yokoi K, Wang P, Uchida E. The effect of
    intraoperative rectal washout on local recurrence after rectal cancer surgery: a meta-analysis. Ann Surg Oncol. 2013 Mar;20(3):856-63. doi: 10.1245/s10434-012-2660-4. Epub 2012 Sep 18. PMID: 22987097.
  48. McDermott FT, Hughes ES, Pihl E, Johnson WR, Price AB. Local recurrence after potentially
    curative resection for rectal cancer in a series of 1008 patients. Br J Surg. 1985 Jan;72(1):34-7. doi: 10.1002/bjs.1800720115. PMID: 3967128.
  49. McFall MR, Woods WG, Miles WF. Colonoscopic surveillance after curative colorectal
    resection: results of an empirical surveillance programme. Colorectal Dis. 2003 May;5(3):233-40. doi: 10.1046/j.1463-1318.2003.00412.x. PMID: 12780884.
  50. Moertel CG, Bargen JA, Dockerty MB. Multiple carcinomas of the large intestine: a review of
    the literature and a study of 261 cases. Gastroenterology. 1958 Jan;34(1):85-98.
    PMID: 13501357.
  51. Moon CM, Cheon JH, Choi EH, Kim ES, Park JJ, Han SY, Kim DH, Kim TI, Kim WH. Advanced
    synchronous adenoma but not simple adenoma predicts the future development of metachronous neoplasia in patients with resected colorectal cancer. J Clin Gastroenterol. 2010 Aug;44(7):495-501. doi: 10.1097/MCG.0b013e3181d6bd70. PMID: 20351568.
  52. Mulder SA, Kranse R, Damhuis RA, de Wilt JH, Ouwendijk RJ, Kuipers EJ, van Leerdam ME.
    Prevalence and prognosis of synchronous colorectal cancer: a Dutch population-based study. Cancer Epidemiol. 2011 Oct;35(5):442-7. doi: 10.1016/j.canep.2010.12.007. Epub 2011 Apr 5. PMID: 21470938.
  53. Mulder SA, Kranse R, Damhuis RA, Ouwendijk RJ, Kuipers EJ, van Leerdam ME. The incidence
    and risk factors of metachronous colorectal cancer: an indication for follow-up. Dis Colon Rectum. 2012 May;55(5):522-31. doi: 10.1097/DCR.0b013e318249db00. PMID: 22513430.
  54. Nagtegaal ID, Quirke P. What is the role for the circumferential margin in the modern
    treatment of rectal cancer? J Clin Oncol. 2008 Jan 10;26(2):303-12. doi: 10.1200/JCO.2007.12.7027. PMID: 18182672.
  55. Nash GM, Weiss A, Dasgupta R, Gonen M, Guillem JG, Wong WD. Close distal margin and
    rectal cancer recurrence after sphincter-preserving rectal resection. Dis Colon Rectum. 2010 Oct;53(10):1365-73. doi: 10.1007/DCR.0b013e3181f052d4. PMID: 20847617.
  56. Obrand DI, Gordon PH. Incidence and patterns of recurrence following curative resection for
    colorectal carcinoma. Dis Colon Rectum. 1997 Jan;40(1):15-24. doi: 10.1007/BF02055676. PMID: 9102255.
  57. Ohlsson B, Breland U, Ekberg H, Graffner H, Tranberg KG. Follow-up after curative surgery
    for colorectal carcinoma. Randomized comparison with no follow-up. Dis Colon Rectum. 1995 Jun;38(6):619-26. doi: 10.1007/BF02054122. PMID: 7774474.
  58. Papadopoulos V, Michalopoulos A, Basdanis G, Papapolychroniadis K, Paramythiotis D,
    Fotiadis P, Berovalis P, Harlaftis N. Synchronous and metachronous colorectal carcinoma. Tech Coloproctol. 2004 Nov;8 Suppl 1:s97-s100. doi: 10.1007/s10151-004-0124-y. PMID: 15655657.
  59. Park IJ, Yu CS, Kim HC, Jung YH, Han KR, Kim JC. Metachronous colorectal cancer. Colorectal
    Dis. 2006 May;8(4):323-7. doi: 10.1111/j.1463-1318.2006.00949.x. PMID: 16630238.
  60. Patel SA, Chen YH, Hornick JL, Catalano P, Nowak JA, Zukerberg LR, Bleday R, Shellito PC,
    Hong TS, Mamon HJ. Early-stage rectal cancer: clinical and pathologic prognostic markers of time to local recurrence and overall survival after resection. Dis Colon Rectum. 2014 Apr;57(4):449-59. doi: 10.1097/DCR.0b013e3182a70709. PMID: 24608301; PMCID: PMC3954982.
  61. Patel A, Williams N, Parsons N, Ali O, Peters F, Ranat R, Shah J, Spector E, Arasaradnam RP.
    Risk factors for metachronous adenoma in the residual colon of patients undergoing curative surgery for colorectal cancer. Int J Colorectal Dis. 2017 Nov;32(11):1609-1616. doi: 10.1007/s00384-017-2881-x. Epub 2017 Aug 21. PMID: 28828520; PMCID: PMC5635088.
  62. Pihl E, Hughes ES, McDermott FT, Price AB. Recurrence of carcinoma of the colon and
    rectum at the anastomotic suture line. Surg Gynecol Obstet. 1981 Oct;153(4):495-6. PMID: 7280937.
  63. Rajaratnam SG, Dennett ER. Development of metachronous neoplasms after colorectal
    cancer resection: absence of synchronous neoplasms predicts a lower risk. N Z Med J. 2009 May 8;122(1294):61-6. PMID: 19465948.
  64. Renehan AG, Egger M, Saunders MP, O'Dwyer ST. Mechanisms of improved survival from
    intensive followup in colorectal cancer: a hypothesis. Br J Cancer. 2005 Feb 14;92(3):430-3. doi: 10.1038/sj.bjc.6602369. PMID: 15685236; PMCID: PMC2362076.
  65. Rulyak SJ, Lieberman DA, Wagner EH, Mandelson MT. Outcome of follow-up colon
    examination among a population-based cohort of colorectal cancer patients. Clin Gastroenterol Hepatol. 2007 Apr;5(4):470-6; quiz 407. doi: 10.1016/j.cgh.2006.11.027. Epub 2007 Jan 31. PMID: 17270502.
  66. Sakamoto T, Matsuda T, Nakajima T, Saito Y. How often should we perform surveillance
    colonoscopy after surgery for colorectal cancer? Int J Colorectal Dis. 2013 Jun;28(6):835-40. doi: 10.1007/s00384-012-1613-5. Epub 2012 Nov 21. PMID: 23178993.
  67. Schoemaker D, Black R, Giles L, Toouli J. Yearly colonoscopy, liver CT, and chest radiography
    do not influence 5-year survival of colorectal cancer patients. Gastroenterology. 1998 Jan;114(1):7-14. doi: 10.1016/s0016-5085(98)70626-2. PMID: 9428212.
  68. Siegel RL, Miller KD, Jemal A. Cancer statistics, 2018. CA Cancer J Clin. 2018 Jan;68(1):7-30.
    doi: 10.3322/caac.21442. Epub 2018 Jan 4. PMID: 29313949.
  69. Snyder RA, Hu CY, Cuddy A, Francescatti AB, Schumacher JR, Van Loon K, You YN, Kozower
    BD, Greenberg CC, Schrag D, Venook A, McKellar D, Winchester DP, Chang GJ; Alliance for Clinical Trials in Oncology Network Cancer Surveillance Optimization Working Group. Association Between Intensity of Posttreatment Surveillance Testing and Detection of Recurrence in Patients With Colorectal Cancer. JAMA. 2018 May 22;319(20):2104-2115. doi: 10.1001/jama.2018.5816. PMID: 29800181; PMCID: PMC6151863.
  70. Stulc JP, Petrelli NJ, Herrera L, Mittelman A. Anastomotic recurrence of adenocarcinoma of
    the colon. Arch Surg. 1986 Sep;121(9):1077-80. doi: 10.1001/archsurg.1986.01400090109019. PMID: 3741103.
  71. Terzi C, Unek T, Sağol O, Yilmaz T, Füzün M, Sökmen S, Ergör G, Küpelioğlu A. Is rectal
    washout necessary in anterior resection for rectal cancer? A prospective clinical study. World J Surg. 2006 Feb;30(2):233-41. doi: 10.1007/s00268-005-0300-x. PMID: 16425079.
  72. Togashi K, Konishi F, Ozawa A, Sato T, Shito K, Kashiwagi H, Okada M, Nagai H. Predictive
    factors for detecting colorectal carcinomas in surveillance colonoscopy after colorectal cancer surgery. Dis Colon Rectum. 2000 Oct;43(10 Suppl):S47-53. doi: 10.1007/BF02237226. PMID: 11052478.
  73. van den Brink M, Stiggelbout AM, van den Hout WB, Kievit J, Klein Kranenbarg E, Marijnen
    CA, Nagtegaal ID, Rutten HJ, Wiggers T, van de Velde CJ. Clinical nature and prognosis of locally recurrent rectal cancer after total mesorectal excision with or without preoperative radiotherapy. J Clin Oncol. 2004 Oct 1;22(19):3958-64. doi: 10.1200/JCO.2004.01.023. PMID: 15459218.
  74. van Lanschot MCJ, van Leerdam ME, Lansdorp-Vogelaar I, Doets S, Nagtegaal ID, Schreurs
    HW, van der Hulst RWM, Carvalho B, Dekker E, van Berkel AM. Yield of Surveillance
    Colonoscopies 1 Year After Curative Surgical Colorectal Cancer Resections. Clin
    Gastroenterol Hepatol. 2019 Oct;17(11):2285-2293. doi: 10.1016/j.cgh.2019.02.026.
    Epub 2019 Feb 22. PMID: 30802606.
  75. Wille-Jørgensen P, Syk I, Smedh K, Laurberg S, Nielsen DT, Petersen SH, Renehan AG,
    Horváth-Puhó E, Påhlman L, Sørensen HT; COLOFOL Study Group. Effect of More vs Less Frequent Follow-up Testing on Overall and Colorectal Cancer-Specific Mortality in Patients With Stage II or III Colorectal Cancer: The COLOFOL Randomized Clinical Trial. JAMA. 2018 May 22;319(20):2095-2103. doi: 10.1001/jama.2018.5623. PMID: 29800179; PMCID: PMC6583244.
  76. Yazdanyar A, Newman AB. The burden of cardiovascular disease in the elderly: morbidity,
    mortality, and costs. Clin Geriatr Med. 2009 Nov;25(4):563-77, vii. doi: 10.1016/j.cger.2009.07.007. PMID: 19944261; PMCID: PMC2797320.
  77. Yoshida N, Naito Y, Siah KT, Murakami T, Ogiso K, Hirose R, Inada Y, Inoue K, Konishi H, Kugai
    M, Morimoto Y, Hasegawa D, Kanemasa K, Wakabayashi N, Yagi N, Yanagisawa A, Itoh Y. High incidence of metachronous advanced adenoma and cancer after endoscopic resection of colon polyps ≥20 mm in size. Dig Endosc. 2016 Mar;28(2):194-202. doi: 10.1111/den.12551. Epub 2015 Nov 16. PMID: 26422700.
  78. Yun GY, Moon HS, Kwon IS, Kim JS, Kang SH, Lee ES, Kim SH, Sung JK, Lee BS, Jeong HY. Left-
    Sided Colectomy: One of the Important Risk Factors of Metachronous Colorectal Adenoma After Colectomy for Colon Cancer. Dig Dis Sci. 2018 Apr;63(4):1052-1061. doi: 10.1007/s10620-018-4958-y. Epub 2018 Feb 8. PMID: 29417332.
  79. Zhou C, Ren Y, Wang K, Liu J, He JJ, Liu PJ. Intra-operative rectal washout with saline solution
    can effectively prevent anastomotic recurrence: a meta-analysis. Asian Pac J Cancer Prev. 2013;14(12):7155-9. doi: 10.7314/apjcp.2013.14.12.7155. PMID: 24460268.

Autorisatiedatum en geldigheid

Laatst beoordeeld  : 10-10-2022

Laatst geautoriseerd  : 10-10-2022

Geplande herbeoordeling  :

Initiatief en autorisatie

Initiatief:
  • Nederlandse Vereniging van Maag-Darm-Leverartsen
Geautoriseerd door:
  • Nederlandse Internisten Vereniging
  • Nederlandse Vereniging van Maag-Darm-Leverartsen
  • Nederlandse Vereniging voor Heelkunde
  • Nederlandse Vereniging voor Pathologie
  • Patiëntenfederatie Nederland
  • Stichting Darmkanker
  • Stomavereniging

Algemene gegevens

De ontwikkeling/herziening van deze richtlijnmodule werd ondersteund door het Kennisinstituut van de Federatie Medisch Specialisten (www.demedischspecialist.nl/kennisinstituut) en werd gefinancierd uit de Kwaliteitsgelden Medisch Specialisten (SKMS). De financier heeft geen enkele invloed gehad op de inhoud van de richtlijnmodule.

Samenstelling werkgroep

Voor het ontwikkelen van de richtlijnmodule is in 2021 een multidisciplinaire werkgroep ingesteld, bestaande uit vertegenwoordigers van alle relevante specialismen (zie hiervoor de Samenstelling van de werkgroep) die betrokken zijn bij de zorg voor patiënten met een indicatie voor coloscopie surveillance.

 

Werkgroep

  • Prof. dr. E. (Evelien) Dekker (voorzitter), NVMDL
  • Dr. A.M. (Anne-Marie) van Berkel, NVMDL
  • Prof. dr. M.E. (Monique) van Leerdam, NVMDL
  • W. (Willemijn) de Klaver, NVMDL
  • Dr. Y. (Yark) Hazewinkel, NVMDL
  • Prof. dr. M.C.W. (Manon) Spaander, NVMDL
  • Dr. M.J. (Marin) de Jong, NVMDL
  • Prof. dr. I.D. (Iris) Nagtegaal, NVvP
  • Dr. M.M. (Miangela) Laclé, NVvP
  • Dr. I. (Iris) Lansdorp-Vogelaar, persoonlijke titel
  • P.S. (Petra) Kellerhuis, Stichting Darmkanker
  • M.M.B. (Tineke) Plessen, Stomavereniging

 

Klankbordgroep

  • Dr. J.J. (Jan) Meeuse, NIV
  • R. (Ruud) Blankenburgh, NIV

 

Met ondersteuning van:

  • Dr. A.N. (Anh Nhi) Nguyen, adviseur, Kennisinstituut van de Federatie Medisch Specialisten
  • Dr. B.H. (Bernardine) Stegeman, senior adviseur, Kennisinstituut van de Federatie Medisch Specialisten

Belangenverklaringen

De Code ter voorkoming van oneigenlijke beïnvloeding door belangenverstrengeling is gevolgd. Alle werkgroepleden hebben schriftelijk verklaard of zij in de laatste drie jaar directe financiële belangen (betrekking bij een commercieel bedrijf, persoonlijke financiële belangen, onderzoeksfinanciering) of indirecte belangen (persoonlijke relaties, reputatiemanagement) hebben gehad. Gedurende de ontwikkeling of herziening van een module worden wijzigingen in belangen aan de voorzitter doorgegeven. De belangenverklaring wordt opnieuw bevestigd tijdens de commentaarfase.

Een overzicht van de belangen van werkgroepleden en het oordeel over het omgaan met eventuele belangen vindt u in onderstaande tabel. De ondertekende belangenverklaringen zijn op te vragen bij het secretariaat van het Kennisinstituut van de Federatie Medisch Specialisten.

 

Achternaam werkgroeplid

Hoofdfunctie

Nevenwerkzaamheden

Persoonlijke financiële belangen

Restricties

Dekker

Maag-Darm-Leverarts Amsterdam UMC

Inhoudelijk expert WG toetsing en accreditatie endoscopisten bevolkingsonderzoek darmkanker, aanstelling bij screeningsorganisatie. Betaald, maar direct aan werkgever AUMC.
Endoscopist en medisch manager Bergman Cinics Inwendige Zorg Amsterdam. Betaald, maar direct aan werkgever AUMC.
                                          Global chair WEO CRC Screening Committee. Onbetaald.
Ik ben lid raad van commissarissen van de eNose Company,IT-company with proprietary technology for manufacturing electronic noses for dedicated high-volume applications,. Betaald.
Lid van meerdere richlijnen, positionstatements etc van de ESGE, waaronder: Post-polypectomy colonoscopy surveillance: European Society of Gastrointestinal Endoscopy,ESGE, Guideline - Update 2020". Onbetaald.

Ik heb honorarium ontvangen voor medisch advies van FujiFilm, Olympus, Tillots, GI Supply, CPP-FAP
en PAION, en sprekersvergoedingen van Olympus, FujiFilm, Roche, GI Supply and Norgine.

 

Ik ben Nlse PI van een grote prospectieve gerandomiseerde studie naar intervallen voor surcveillance coloscopie na eerdere adenomen: de EPoS-studie. Ik heb voor uitvoering in NL een KWF-subdsidie verworven

Geen

Berkel, van

Maag-darm-leverarts, Noord West Ziekenhuisgroep

geen

nee

Geen

Leerdam, van

MDL-arts Antoni van Leeuwenhoek, Amsterdam
MDL-arts Leiden Universitair medisch centrum

Medisch directeur Stichting Opsporing Erfelijke Tumoren, Leiden (onbetaald)
Commissie lid PAC van de EUG (onbetaald

Financier:  KWF
Inhoud onderzoek (titel, steekwoorden)
EPOS; optimaliseren surveillance interval voor coloscopie. Rol als projectleider: nee.
Financier:  MDLS
Inhoud onderzoek (titel, steekwoorden)
Catcher studie; opbrengst van colonoscopie in testis carcinoom patienten met een verhoogd risico op CRC Rol als projectleider: ja.
Financier:  BMS
Inhoud onderzoek (titel, steekwoorden)
neo-adjuvant immuuntherapie voor MSI-H CRC patienten Rol als projectleider: nee

Geen

Klaver, de

Arts-onderzoeker in het Amsterdam UMC en het Antoni van Leeuwenhoek/Nederlands Kanker Instituut.
Werkgever: AMC Medica! Research BV (AMR).

nee

Financier:  KWF
Inhoud onderzoek (titel, steekwoorden)
Molecular Stool tests for CRC Surveillance: the MOCCAS
study, Rol als projectleider: nee.
Financier:  KWF/SU2C
Inhoud onderzoek (titel, steekwoorden)
Molecular Early Detection of Colorectal Cancer (MEDOCC). Rol als projectleider: nee.
Financier:  MLDS
Inhoud onderzoek (titel, steekwoorden)
PKS+ E. coli tor CRC early detection. Rol als projectleider: nee
Financier: Health Holland/PPP akkiwabcem Consortium.
Inhoud onderzoek: Prospective clinical validation of a novel multitarget FIT in the Dutch colorectal cancer screening program. Rol als projectleider: nee

Geen

Hazewinkel

MDL arts, Ter gooi MC

nee

nee

Geen

Nagtegaal

Patholoog Radboudumc
Hoogleraar Radboud Universiteit

Voorzitter Stichting PALGA (onbetaald)
Adviseur Pathologie Screeningsorganisaties voor Darmkanker (financiering naar Radboudumc)
Commissie KCMI RIVM, reserve lid programmacommissie (onbetaald)
Richtlijn commissie Colorectaal carcinoom (Onbetaald)
Editorial Board World Health Organisation Tumors of the Digestive Tract (Onbetaald)
Data steering committee International Collaboration Cancer Research (onbetaald)
Series champion ICCR datasets for gastrointestinal oncology (onbetaald)

Financier: KWF
Inhoud onderzoek:
Tumor budding in CRC
Rol als projectleider: ja
Financier: KWF
Inhoud onderzoek:
Epos trial
Rol als projectleider: mede PI
Financier: KWF
Inhoud onderzoek:
Tumor deposits in CRC
Rol als projectleider: ja

Geen

Laclé

Patholoog, UMC Utrecht

nee

Financier
KWF
Inhoud onderzoek (titel, steekwoorden)
PATCH studie; validatie van een predicitemodel voor gesteelde T1 CRC's.
Rol als projectleider (ja/nee)
ja

Geen

Kellerhuis

Leraar voortgezet onderwijs, Stichting Carmelcollege

Vrijwilliger bij Stichting Darmkanker, lid van teams Belangenbehartiging en Patientenparticipatie in Onderzoeken, onbetaald.

Voor Stichting Darmkanker belangenbehartigier bij de programmacommissie en werkgroep communicatie van BevolkingsOnderzoek Darmkanker. Vergoeding voor vergaderingen komt ten gunste van de Stichting Darmkanker.

nee

Geen

Plessen

Vrijwilliger bij de stomavereniging

vrijwilliger bomenmuseum
vrijwilliger Wijk Schoon
vrijwilliger stomavereniging:
- coordinator bezoekersdienst
- werkgroep inovatie en ondefrzoek
- lid regio team Noordwest
- gastdocente

Alles onbetaald

nee

Geen

Lansdorp-Vogelaar

Universiteir Hoofddocent bij afdeling Maatschappelijke Gezondheidszorg van het Erasmus MC in Rotterdam

December 2021 en Maart 2022, expert bij twee Gezondheidsraad vergaderingen tbv de evaluatie van het bevolkingsonderzoek darmkanker (vacatiegeld)

Sinds januari 2022, member of the European Commission Initiative on Colorectal Cancer (ECICC) working group, die Europese richtlijnen gaat updaten voor darmkanker screening  en diagnose (onbetaald)

Sinds 1 april 2022, visiting scientist bij the International Agency for the Research on Cancer (IARC) (betaald, aan Erasmus MC)

Sinds 1 juli 2022, associate editor bij het tijdschrift Gastroenterology (betaald)

Financier: RIVM. Inh. Onderzoek: Evaluatie van het bevolkingsonderzoek darmkanker. PL: ja.


MLDS: Gerandomiseerde studie die gestratificeerde FIT screening op basis van voorgaande Hb concentratie vergelijkt met huidige uniforme screening. PL: ja.
VIDI; Fellowship voor onderzoek naar ontwikkelen van efficiënte methoden voor optimaliseren van gepersonaliseerde screening. PL: ja


National Cancer Institute (USA) Comparative modeling van effective and efficient interventions for colorectal and gastric cancer. PL: ja.
Europese Commissie: EU-TOPIA EAST: Implementatie-onderzoek om kanker screening in Oost Europa te verbeteren. PL: nee.


Erasmus Universiteit: Fellowship voor het ontwikkelen van risicopredictiemodellen op basis van machine learnig technieken voor borst- en baarmoederhalskanker. PL: ja.


National Cancer Institute (USA): Onderzoek naar polygenic risk score development for ethnic minorities in the USA. PL: nee.
National Cancer Institute (USA): Research into contribution of obesity and sedentiary behaviour to the increase in early-onset colorectal cancer in the US. PL: nee.


Kaiser Permanente: Research evaluating personalization of the age to stop screening based on prior screening history and comorbidity. PL: ja.


National Cancer Institute (USA) Optimizing colorectal cancer prevention: a multi-sisciplinary, population-based investigation of serrated polyps using risk prediction and modeling. PL: nee.

Geen

Spaander

Maag- Darm- Leverarts, Erasmus MC, hoogleraar gastrointestinaal oncologie  in het bijzonder 
screening  en vroegdiagnostiek

Editor in chief Best Practise & Research Clinical Gastroenterology (betaald) Editorial board 
Oncologie-up-to-date(onbetaald)
Voorzitter oncologie  commissie NVMDL/NVGE  (onbetaald). Voorzitter WEO Expert Working group FIT screening   (onbetaald) Commissie lid
DGEA/DRCE(onbetaald)

Financier:
KWF
Inhoud onderzoek (titel, steekwoorden):
EPOS: colonoscopie  surveillance                                             Rol als projectleider: nee


Financier: MLDS
Colon Capsule Endoscopy  als alternatief voor
CT-colonografie in het BVO darmkanker
Rol als projectleider: ja


Financier:
TKI/LSH
Inhoud onderzoek (titel, steekwoorden):     
Digitale Intake Tool voor mensen met een positieve FIT inhet BVO darmkanker.
Rol als projectleider: ja


Financier:
Sysmex/Sentinel
Inhoud onderzoek (titel, steekwoorden):             FIT voor CRC screening  in symptomatische patienten.
Rol als projectleider: ja        

Geen

Jong, de

AIOS MDL, LUMC

Bestuurslid NVMDL io, niet betaald (commissies: werkgroep kennisagenda, arbeidsmarkt, accreditatie)
Bestuurslid Stichting mijnIBDcoach, niet betaald

nee

Geen

Inbreng patiëntenperspectief

Er werd aandacht besteed aan het patiëntenperspectief door afgevaardigden van Stichting Darmkanker en Stomavereniging in de werkgroep. De conceptrichtlijn is tevens voor commentaar voorgelegd aan Stichting Darmkanker en Stomavereniging en de eventueel aangeleverde commentaren zijn bekeken en verwerkt.

Werkwijze

AGREE

Deze richtlijnmodule is opgesteld conform de eisen vermeld in het rapport Medisch Specialistische Richtlijnen 2.0 van de adviescommissie Richtlijnen van de Raad Kwaliteit. Dit rapport is gebaseerd op het AGREE II instrument (Appraisal of Guidelines for Research & Evaluation II; Brouwers, 2010).

 

Knelpuntenanalyse en uitgangsvragen

Tijdens de voorbereidende fase inventariseerde de werkgroep de knelpunten in de zorg voor patiënten met een indicatie voor coloscopie surveillance. Tevens zijn er knelpunten aangedragen door relevante partijen via een schriftelijke knelpunten analyse. Op basis van de uitkomsten van de knelpuntenanalyse zijn door de werkgroep concept-uitgangsvragen opgesteld en definitief vastgesteld.

 

Methode literatuursamenvatting

Een beschrijving van de strategie voor zoeken en selecteren van literatuur is te vinden onder ‘Zoeken en selecteren’ onder Onderbouwing. De literatuursamenvatting in de verschillende modules zijn overgenomen van twee recente Europese richtlijnen, namelijk “Post-polypectomy colonoscopy surveillance: European Society of GI Endoscopy (ESGE) Guideline – Update 2020” (Hassan, 2020) en “Endoscopic surveillance after surgical or endoscopic resection for colorectal cancer: European Society of Gastrointestinal Endoscopy (ESGE) and European Society of Digestive Oncology (ESDO) Guideline” (Hassan, 2019). Onder het kopje ‘Summary of literature’ zijn stukken uit de twee Europese richtlijnen integraal overgenomen. Er is geen nieuwe literatuur search gedaan.

 

Beoordelen van de kracht van het wetenschappelijke bewijs

In de twee ESGE-richtlijnen die geadapteerd zijn in deze richtlijn, werd de kracht van het wetenschappelijke bewijs bepaald volgens de GRADE-methode. GRADE staat voor ‘Grading Recommendations Assessment, Development and Evaluation’ (zie http://www.gradeworkinggroup.org/). De basisprincipes van de GRADE-methodiek zijn: het benoemen en prioriteren van de klinisch (patiënt) relevante uitkomstmaten, een systematische review per uitkomstmaat, en een beoordeling van de bewijskracht per uitkomstmaat op basis van de acht GRADE-domeinen (domeinen voor downgraden: risk of bias, inconsistentie, indirectheid, imprecisie, en publicatiebias; domeinen voor upgraden: dosis-effect relatie, groot effect, en residuele plausibele confounding).

GRADE onderscheidt vier gradaties voor de kwaliteit van het wetenschappelijk bewijs: hoog, redelijk, laag en zeer laag. Deze gradaties verwijzen naar de mate van zekerheid die er bestaat over de literatuurconclusie, in het bijzonder de mate van zekerheid dat de literatuurconclusie de aanbeveling adequaat ondersteunt (Schünemann, 2013; Hultcrantz, 2017).

 

GRADE

Definitie

Hoog

  • er is hoge zekerheid dat het ware effect van behandeling dichtbij het geschatte effect van behandeling ligt;
  • het is zeer onwaarschijnlijk dat de literatuurconclusie klinisch relevant verandert wanneer er resultaten van nieuw grootschalig onderzoek aan de literatuuranalyse worden toegevoegd.

Redelijk

  • er is redelijke zekerheid dat het ware effect van behandeling dichtbij het geschatte effect van behandeling ligt;
  • het is mogelijk dat de conclusie klinisch relevant verandert wanneer er resultaten van nieuw grootschalig onderzoek aan de literatuuranalyse worden toegevoegd.

Laag

  • er is lage zekerheid dat het ware effect van behandeling dichtbij het geschatte effect van behandeling ligt;
  • er is een reële kans dat de conclusie klinisch relevant verandert wanneer er resultaten van nieuw grootschalig onderzoek aan de literatuuranalyse worden toegevoegd.

Zeer laag

  • er is zeer lage zekerheid dat het ware effect van behandeling dichtbij het geschatte effect van behandeling ligt;
  • de literatuurconclusie is zeer onzeker.

 

Bij het beoordelen (graderen) van de kracht van het wetenschappelijk bewijs in richtlijnen volgens de GRADE-methodiek spelen grenzen voor klinische besluitvorming een belangrijke rol (Hultcrantz, 2017). Dit zijn de grenzen die bij overschrijding aanleiding zouden geven tot een aanpassing van de aanbeveling. Om de grenzen voor klinische besluitvorming te bepalen moeten alle relevante uitkomstmaten en overwegingen worden meegewogen. De grenzen voor klinische besluitvorming zijn daarmee niet één op één vergelijkbaar met het minimaal klinisch relevant verschil (Minimal Clinically Important Difference, MCID). Met name in situaties waarin een interventie geen belangrijke nadelen heeft en de kosten relatief laag zijn, kan de grens voor klinische besluitvorming met betrekking tot de effectiviteit van de interventie bij een lagere waarde (dichter bij het nuleffect) liggen dan de MCID (Hultcrantz, 2017).

 

Overwegingen (van bewijs naar aanbeveling)

Om te komen tot een aanbeveling zijn naast (de kwaliteit van) het wetenschappelijke bewijs ook andere aspecten belangrijk en worden meegewogen, zoals aanvullende argumenten uit bijvoorbeeld de biomechanica of fysiologie, waarden en voorkeuren van patiënten, kosten (middelenbeslag), aanvaardbaarheid, haalbaarheid en implementatie. Deze aspecten zijn systematisch vermeld en beoordeeld (gewogen) onder het kopje ‘Overwegingen’ en kunnen (mede) gebaseerd zijn op expert opinion. Hierbij is gebruik gemaakt van een gestructureerd format gebaseerd op het evidence-to-decision framework van de internationale GRADE Working Group (Alonso-Coello, 2016a; Alonso-Coello 2016b). Dit evidence-to-decision framework is een integraal onderdeel van de GRADE methodiek.

 

Formuleren van aanbevelingen

De aanbevelingen geven antwoord op de uitgangsvraag en zijn gebaseerd op het beschikbare wetenschappelijke bewijs en de belangrijkste overwegingen, en een weging van de gunstige en ongunstige effecten van de relevante interventies. Conform de GRADE-methodiek sluit een lage bewijskracht van conclusies in de systematische literatuuranalyse een sterke aanbeveling niet a priori uit, en zijn bij een hoge bewijskracht ook zwakke aanbevelingen mogelijk (Agoritsas, 2017; Neumann, 2016). De sterkte van de aanbeveling wordt altijd bepaald door weging van alle relevante argumenten tezamen. De werkgroep heeft bij elke aanbeveling opgenomen hoe zij tot de richting en sterkte van de aanbeveling zijn gekomen.

 

In de GRADE-methodiek wordt onderscheid gemaakt tussen sterke en zwakke (of conditionele) aanbevelingen. De sterkte van een aanbeveling verwijst naar de mate van zekerheid dat de voordelen van de interventie opwegen tegen de nadelen (of vice versa), gezien over het hele spectrum van patiënten waarvoor de aanbeveling is bedoeld. De sterkte van een aanbeveling heeft duidelijke implicaties voor patiënten, behandelaars en beleidsmakers (zie onderstaande tabel). Een aanbeveling is geen dictaat, zelfs een sterke aanbeveling gebaseerd op bewijs van hoge kwaliteit (GRADE gradering HOOG) zal niet altijd van toepassing zijn, onder alle mogelijke omstandigheden en voor elke individuele patiënt.

 

 

Implicaties van sterke en zwakke aanbevelingen voor verschillende richtlijngebruikers

 

 

Sterke aanbeveling

Zwakke (conditionele) aanbeveling

Voor patiënten

De meeste patiënten zouden de aanbevolen interventie of aanpak kiezen en slechts een klein aantal niet.

Een aanzienlijk deel van de patiënten zouden de aanbevolen interventie of aanpak kiezen, maar veel patiënten ook niet. 

Voor behandelaars

De meeste patiënten zouden de aanbevolen interventie of aanpak moeten ontvangen.

Er zijn meerdere geschikte interventies of aanpakken. De patiënt moet worden ondersteund bij de keuze voor de interventie of aanpak die het beste aansluit bij zijn of haar waarden en voorkeuren.

Voor beleidsmakers

De aanbevolen interventie of aanpak kan worden gezien als standaardbeleid.

Beleidsbepaling vereist uitvoerige discussie met betrokkenheid van veel stakeholders. Er is een grotere kans op lokale beleidsverschillen. 

 

Commentaar- en autorisatiefase

De conceptrichtlijnmodule werd aan de betrokken (wetenschappelijke) verenigingen en (patiënt) organisaties voorgelegd ter commentaar. De commentaren werden verzameld en besproken met de werkgroep. Naar aanleiding van de commentaren werd de conceptrichtlijnmodule aangepast en definitief vastgesteld door de werkgroep. De definitieve richtlijnmodule werd aan de deelnemende (wetenschappelijke) verenigingen en (patiënt) organisaties voorgelegd voor autorisatie en door hen geautoriseerd dan wel geaccordeerd.